真道幸路朗是在外务省工作的干练交涉官。在羽田机场，真道所乘坐的客机正准备起飞时，空中出现了神秘的巨大立方体。“那个东西”急速地巨大化，并吞噬了载有252人的客机。巨大立方体的名字是“卡多”。 从卡多当中现身的神秘存在亚哈库依·扎修尼纳，试图与人类进行接触。被卡多吸收的真道，接受了亚哈库依·扎修尼纳与人类之间的调停任务。另一方面，日本政府也将国际交涉官徭沙罗花作为代表送往现场。亚哈库依·扎修尼纳究竟是什么人？而他的目标又是什么？
《头文字D》的未来，西历202x年。汽车自动驾驶普及的日本。在这样的时代，公路上的赛车比赛已经开始了。风靡世界的蕾丝名为MFG。保时捷、法拉利、兰博基尼等号称最快的赛车纷纷参战。另一方面，毕业于英国赛车学校的车手卡纳塔?李文顿是为了达成某个目的而回日本的。
本作讲述的是这样一个故事：回到王立警察特殊犯罪捜査课的天才搜查官基思（キース・フリック）追寻着某个事件的犯人。该犯人是专门猎杀凶恶犯罪者的连续杀人犯，通称“Killer B”。在犯罪现场必然会刻下的“B”的文字引起了人们的注意和猜测。“B”其实是为了她的留言。“我在这里……”即使是身体变成了异形，黑羽也继续刻下无法传递的思念。基思和黑羽，两个未曾相见的人的命运终于被一个同样的阴谋卷在一起。
