某个大陆的、某个时代。 大陆南北分割的战争结束了，世界走向了和平。 在战争中作为军人的薇尔莉特?伊芙加登，怀抱着对她来说无比重要之人留下的“话语”，离开军队来到了大港口城市。 踊跃的人群在排列着煤气灯的街道马路上来来往往地穿梭着。薇欧瑞特在街道上找到了“代写书信”的工作。那是根据委托人的想法来组织出相应语言的工作。 她直面委托人、触碰着他们内心深处的坦率感情。与此同时，薇欧瑞特在记录书信时，渐渐明白那“话语”的含义。
《头文字D》的未来，西历202x年。汽车自动驾驶普及的日本。在这样的时代，公路上的赛车比赛已经开始了。风靡世界的蕾丝名为MFG。保时捷、法拉利、兰博基尼等号称最快的赛车纷纷参战。另一方面，毕业于英国赛车学校的车手卡纳塔?李文顿是为了达成某个目的而回日本的。
本作讲述的是这样一个故事：回到王立警察特殊犯罪捜査课的天才搜查官基思（キース・フリック）追寻着某个事件的犯人。该犯人是专门猎杀凶恶犯罪者的连续杀人犯，通称“Killer B”。在犯罪现场必然会刻下的“B”的文字引起了人们的注意和猜测。“B”其实是为了她的留言。“我在这里……”即使是身体变成了异形，黑羽也继续刻下无法传递的思念。基思和黑羽，两个未曾相见的人的命运终于被一个同样的阴谋卷在一起。
