家里开蛋糕店的凛太郎，因为高大的体型与凶狠的外表，从他小时候周围的人都对他抱有严重的偏见。某天，帮忙顾店的凛太郎与现场唯一的客人?薰子相遇了。娇小的她面前却有许多盘吃完的蛋糕，薰子一看见他就立刻逃离店里，凛太郎以为是因为自己的外表又吓到别人，不禁感到失落又自责。隔天放学后，他在自己的学校校门口看见薰子在等人……？相邻彼此、校风迥异的两间高中?千鸟与桔梗，分别就读于这两间学校的凛太郎与薰子，交织出酸甜又多彩的青春物语。
《头文字D》的未来，西历202x年。汽车自动驾驶普及的日本。在这样的时代，公路上的赛车比赛已经开始了。风靡世界的蕾丝名为MFG。保时捷、法拉利、兰博基尼等号称最快的赛车纷纷参战。另一方面，毕业于英国赛车学校的车手卡纳塔?李文顿是为了达成某个目的而回日本的。
本作讲述的是这样一个故事：回到王立警察特殊犯罪捜査课的天才搜查官基思（キース・フリック）追寻着某个事件的犯人。该犯人是专门猎杀凶恶犯罪者的连续杀人犯，通称“Killer B”。在犯罪现场必然会刻下的“B”的文字引起了人们的注意和猜测。“B”其实是为了她的留言。“我在这里……”即使是身体变成了异形，黑羽也继续刻下无法传递的思念。基思和黑羽，两个未曾相见的人的命运终于被一个同样的阴谋卷在一起。
